De uitdaging die de 16-eeuwse hervormers stelden vroeg om hernieuwde aandacht voor de sensus fidei fidelium, en de eerste systematische verhandeling hierover was het resultaat. De hervormers benadrukten het primaatschap van het woord van God in de Heilige Schrift (Scriptura sola) en het priesterschap van de gelovigen. Volgens hen geeft de innerlijke getuigenis van de Heilige Geest alle gedoopten het vermogen om zelf het woord van God uit te leggen; deze overtuiging weerhield hen er echter niet van om in synodes te onderwijzen en catechismussen te publiceren voor het onderwijs van de gelovigen. Hun stellingen trokken onder andere de rol en status van de Traditie, het leergezag van de Paus en de bisschoppen en de onfeilbaarheid van de Concilies in twijfel. Als reactie op hun bewering dat de belofte van Christus’ aanwezigheid en de leiding van de Heilige Geest aan de hele Kerk was geschonken, niet alleen aan de Twaalf, maar ook aan iedere gelovige Vgl. Martin Luther, De captivitate Babylonica ecclesiae praecludium. WA 6, 566-567 Vgl. Calvijn, Instituties van de Christelijke Godsdienst, Institutio christianae religionis. IV, 8, 11 De beloften van Christus worden gevonden in Mt. 28, 19 en Joh. 14, 16-17, waren katholieke theologen gedwongen om uitgebreider uit te leggen hoe de herders het geloof van het volk moesten dienen. Daarmee gaven zij ook meer aandacht aan het leergezag van de hiërarchie.

De theologen van de katholieke Reformatie, verder bouwend op eerdere pogingen om tot een systematische ecclesiologie te komen, richten zich op de kwestie van openbaring, haar bronnen en hun gezag. Eerst reageerden ze op de kritiek van de hervormers op bepaalde leerstellingen door de aandacht te vestigen op de onfeilbaarheid van de hele Kerk, leken en geestelijkheid samen, in credendo. Zie Gustav Thils, L’Infaillibilité du Peuple chrétien ‘in credendo’: Notes de théologie post-tridentine (Parijs: Desclée de Brouwer, 1963).. Het Concilie van Trente deed zelfs herhaaldelijk een beroep op het oordeel van de gehele Kerk in haar verdediging van betwiste onderdelen van de katholieke leer. Het Decreet over het Sacrament van de Eucharstie (1551) voerde bijvoorbeeld “het universele begrip van de Kerk (universum Ecclesiae sensum)” Concilie van Trente, 13e Zitting - Decreet over het Sacrament van de Eucharistie, Sessio XIII - Decretum de SS. Eucharistia (11 okt 1551), 325 Vgl. Concilie van Trente, 21e Zitting - Leer over de communie onder beide gedaante en door kinderen, Sessio XXI - Doctrina de communione sub utraque specie et parvulorum (16 juli 1562), 3 Voor vergelijkbare uiteenzetting, zie Yves M.-J. Congar, La Tradition et les traditions, II. Essai théologique (Parijs: Fayard, 1963), pp.82-83. aan.

Melchior Cano (1509-1560), die het Concilie bijwoonde, verzorgde de eerste uitgebreide verhandeling over de sensus fidei fidelium als verdediging van de katholieke waardering van de bewijskracht van de Traditie in het theologisch debat. In zijn verhandeling De locis theologicis (1564) noemt hij de huidige algemene overeenstemming van de gelovigen als één van de vier criteria om te bepalen of een leerstelling of praktijk tot de apostolische traditie behoort. In een hoofdstuk over het gezag van de Kerk op het gebied van de leer stelde hij dat het geloof van de Kerk niet kan dwalen omdat zij de Bruid (Hos. 2) en het Lichaam van Christus is (Ef. 5), en omdat de Heilige Geest haar leidt (Joh. 14, 16.26). Cano benadrukt ook dat het woord ‘Kerk’ soms alle gelovigen, inclusief de herders, omvat, en soms haar leiders en herders (principes et pastores) alleen aanduidt, omdat ook zij de Heilige Geest bezitten. Hij gebruikt het woord volgens de eerste betekenis wanneer hij beweerde dat de het geloof van de Kerk niet kan dwalen, dat de Kerk niet kan worden misleidt in haar geloof, en dat onfeilbaarheid niet alleen eigen is aan de Kerk van het verleden, maar ook aan de Kerk zoals zij nu bestaat. Hij gebruikte ‘Kerk’ volgens de tweede betekenis wanneer hij onderwees dat haar herders onfeilbaar zijn in het met gezag oordelen over de leer, want zij worden hierin bijgestaan door de Heilige Geest (Ef. 4).

In zijn verdediging van het katholieke geloof tegen haar critici uit de Reformatie, nam Robertus Bellarminus (1542-1621) de zichtbare Kerk, het “geheel van alle gelovigen” als beginpunt. Volgens hem was alles dat de gelovigen als de fide beschouwden, en alles dat de bisschoppen onderwezen over het geloof, noodzakelijkerwijs waar en diende te worden geloofd. Hij hield vol dat de concilies van de Kerk niet kunnen dwalen omdat zij in het bezit zijn van deze consensus Ecclesiae universalis.

Andere theologen uit de post-Tridentijnse periode bleven de onfeilbaarheid van de Ecclesia (waarmee zij de gehele Kerk, inclusief haar herders, bedoelden) in credendo bevestigen, maar begonnen vrij scherp onderscheid te maken tussen de ‘onderwijzende Kerk’ en de ‘lerende Kerk’. De vroegere nadruk op de actieve onfeilbaarheid van de Ecclesia in credendo werd geleidelijk vervangen door een nadruk op de actieve rol van de Ecclesia docens. Het werd gemeengoed om te zeggen dat de Ecclesia discens slechts een ‘passieve’ onfeilbaarheid had.